Reservorios ambientales del Mycobacterium leprae
por Patrícia D. Deps,
João Marcelo Antunes,
y Simon M. Collin.
Las dudas sobre el hecho de la hanseníase transmitirse exclusivamente de persona a persona son bastante antiguas. En el II Congreso Internacional de hanseníase en 1909, fue sugerida la posibilidad del M. leprae existir en el suelo y en los animales, y transmitirse a los seres humanos. La hanseníase se considera una zoonosis en los Estados Unidos¹, con casos esporádicos que se producen por contacto directo con armadillos salvajes 2,3 o por trabajo en áreas habitadas por armadillos4 Muestras ambientales han demostrado que el M. leprae y el M. lepromatosis puede persistir en el suelo y el agua de los hábitats animales y en las zonas pobladas endémicas de hanseníase.5
Suelo, agua y M. leprae con otros microorganismos
Tanto el M. leprae como el M. lepromatosis pueden ser encontrados viables, en el ambiente, especialmente en el suelo y el agua de los lugares donde la enfermedad es endémica, 6-8 pero la importancia de la contaminación ambiental en la transmisión de la enfermedad todavía no está bien establecida, y pruebas de una mayor prevalencia de la hanseníase en las personas que utilizaban agua contaminada por el M. leprae es probablemente la causa inversa. 9
Fue identificada la coexistencia de M. leprae con Acanthamoeba sp., protozoarios de vida libre, lo que sugiere la supervivencia sostenida del bacilo causante de la hanseníase en el medio ambiente. 10 La importancia de los protozoarios infectados por M. leprae en la transmisión de la hanseníase es todavía desconocida. 11,12
Anfibios y artrópodos
Desde mediados del siglo XX, se han realizado varias pesquisas en busca de la respuesta sobre otras formas viables de transmisión de Mycobacterium leprae, específicamente garrapatas, chinches, pulgas, piojos y mosquitos. 13–16
Se han detectado bacilos ácido alcohol resistente (BAAR) en Aedes aegypti y en Culex fatigans poco después de picar personas afectadas por la hanseníase, pero la especie bacteriana no se ha identificado.17El ADN de M. leprae fue encontrado en chinche hematófago (Rhodnius prolixus) por la técnica de PCR, 18 y especies de garrapatas (Amblyomma sculptum) y líneas celulares de garrapata Ixodes scapularis fueron infectadas experimentalmente con M. leprae. 19
Así, hay indicios de que los artrópodos parecen tener su potencial como portadores del M. leprae, pero no hay pruebas de transmisión para seres humanos.
Mamíferos
Los estudios han demostrado la presencia de M. leprae en algunas especies de mamíferos como el búfalo, 20 el chimpancé, 21 y el mono mangabe, 22 y de M. lepromatosis en las ardillas rojas. 23 Además de estos, los armadillos se han destacado como los más importantes para el estudio de la enfermedad, 24 ya que son susceptibles a la infección por M. leprae tanto realizada en laboratorio como natural y de esa forma se consideran un modelo animal para reproducir la hanseníase. 25 Así, principalmente los armadillos de la especie Dasypus novemcinctus y Euphractus sexcinctus, pero también otras especies son susceptibles al M. leprae y por lo tanto se consideran una fuente potencial de infección para los humanos. 26.27
Así, se planteó la hipótesis de que las especies de armadillos se considerarían reservorios de M. leprae y posibles transmisoras de la enfermedad en la medida en que estudios sobre la correlación entre el contacto de los humanos infectados con la bacteria y los armadillos. 28,29
Las evidencias que apoyan un mayor riesgo de la hanseníase mediante el contacto con armadillos salvajes infectados o portadores de M. leprae provienen de una serie de estudios realizados en Brasil y los Estados Unidos.
Cinco estudios se basaron en Brasil, uno en el estado de Paraná, 30 dos en Espírito Santo, 31.28 uno en Ceará, 32 y uno en Pará. 33 Todos, excepto el estudio de Pará, fueron estudios de caso-control reclutando pacientes con hanseníase actual de ambulatorios, aunque en el estudio de Deps et al. 2003 también se reclutaron pacientes que anteriormente tenían hanseníase de un hospital ´´colonia´´ 31 Los controles fueron seleccionados de pacientes que acudían a las mismas clínicas por otras razones. El estudio de Pará se basó en una visita de investigación a dos pueblos, con 7 casos (3 anteriormente diagnosticados, 4 diagnosticados por el equipo de estudio) de una muestra de 146 personas. 33
Los tres estudios de EE.UU tuvieron un diseño de caso-control, con casos identificados en un ambulatorio del Texas Center for Infectious Diseases en San Antonio, 34 relatados el año pasado al departamento de salud del estado o al Hospital del Servicio de Salud Pública en Carville, Louisiana, 35 y frecuentando un ambulatorio del Los Angeles County - University of Southern California Medical Center. 29
Una meta-análisis basada en estos estudios muestra que las personas que tienen contacto y/o comen carne de armadillo tienen más del doble de posibilidades de desarrollar hanseníase en comparación con las personas que no comen o no tienen contacto con armadillos (Figura 1).
En Brasil, donde la caza y el consumo de armadillos es una práctica común e ilegal, 36 la fracción de hanseníase en la población atribuible al contacto o consumo de armadillos dependerá de la magnitud del riesgo, del tipo y frecuencia de contacto y consumo, y de cuán común esas prácticas se encuentran en las comunidades, junto con la contribución de otras vías de transmisión (de humano a humano) para M. leprae y la susceptibilidad inmunológica de los indivíduos. En los países con baja incidencia de hanseníase y en los países que tratan de eliminar la hanseníase, pueden ser importantes los reservorios zoonóticos y otros reservorios ambientales de infección. En los países endémicos, las recomendaciones relativas a los reservorios zoonóticos deben incorporarse a las directrices oficiales de lucha contra la hanseníase.
Referencias bibliográficas
Transmission | Hansen’s Disease (Leprosy) | CDC. (2019). Available at: https://www.cdc.gov/leprosy/transmission/index.html. (Accessed: 12th May 2020)
Lumpkin, L. R. 3rd, Cox, G. F. & Wolf, J. E. J. Leprosy in five armadillo handlers. J Am Acad Dermatol 9, 899–903 (1983).
Domozych, R., Kim, E., Hart, S. & Greenwald, J. Increasing incidence of leprosy and transmission from armadillos in Central Florida: A case series. JAAD Case Rep 2, 189–192 (2016).
Mohan, S. & Fairley, J. K. A Challenging Case of Domestically Acquired Leprosy in the Southern United States. Open Forum Infect Dis 7, (2020).
Ploemacher, T., Faber, W. R., Menke, H., Rutten, V. & Pieters, T. Reservoirs and transmission routes of leprosy; A systematic review. PLoS Negl Trop Dis 14, e0008276 (2020).
Turankar, R. P. et al. Association of non-tuberculous mycobacteria with Mycobacterium leprae in environment of leprosy endemic regions in India. Infect. Genet. Evol. 72, 191–198 (2019).
Lavania, M. et al. Detection of viable Mycobacterium leprae in soil samples: insights into possible sources of transmission of leprosy. Infect. Genet. Evol. 8, 627–631 (2008).
Mohanty, P. S. et al. Viability of Mycobacterium leprae in the environment and its role in leprosy dissemination. Indian J Dermatol Venereol Leprol 82, 23–27 (2016).
Matsuoka, M., Izumi, S., Budiawan, T., Nakata, N. & Saeki, K. Mycobacterium leprae DNA in daily using water as a possible source of leprosy infection. Indian J Lepr 71, 61–67 (1999).
Turankar, R. P. et al. Survival of Mycobacterium leprae and association with Acanthamoeba from environmental samples in the inhabitant areas of active leprosy cases: A cross sectional study from endemic pockets of Purulia, West Bengal. Infect. Genet. Evol. 72, 199–204 (2019).
Lahiri, R. & Krahenbuhl, J. L. The role of free-living pathogenic amoeba in the transmission of leprosy: a proof of principle. Lepr Rev 79, 401–409 (2008).
Wheat, W. H. et al. Long-term survival and virulence of Mycobacterium leprae in amoebal cysts. PLoS Negl Trop Dis 8, e3405 (2014).
Souza-Araujo, H. C. de & Souza-Araujo, H. C. de. Poderá o carrapato transmitir a lepra? Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 36, 577–584 (1941).
Narayanan, E., Manja, K. S., Bedi, B. M., Kirchheimer, W. F. & Balasubrahmanyan, M. Arthropod feeding experiments in lepromatous leprosy. Lepr Rev 43, 188–193 (1972).
Geater, J. G. The fly as potential vector in the transmission of leprosy. Lepr Rev 46, 279–286 (1975).
Blake, L. A., West, B. C., Lary, C. H. & Todd, J. R. Environmental nonhuman sources of leprosy. Rev. Infect. Dis. 9, 562–577 (1987).
Bona, S. H., da Silva, A. C. L. & da Costa, R. J. Bacilos álcool-ácido resistentes no Culex fatigans. An Bras Dermatol 60, (1985).
Neumann, A. da S. et al. Experimental Infection of Rhodnius prolixus (Hemiptera, Triatominae) with Mycobacterium leprae Indicates Potential for Leprosy Transmission. PLoS ONE 11, e0156037 (2016).
Ferreira, J. da S. et al. Ticks as potential vectors of Mycobacterium leprae: Use of tick cell lines to culture the bacilli and generate transgenic strains. PLoS Negl Trop Dis 12, (2018).
Lobel, L. W. M. Lepra bubalorum. Int. J. Lepr. 4, 79–96 (1936).
Donham, K. J. & Leininger, J. R. Spontaneous leprosy-like disease in a chimpanzee. J. Infect. Dis. 136, 132–136 (1977).
Walsh, G. P. et al. Leprosy--a zoonosis. Lepr Rev 52 Suppl 1, 77–83 (1981).
Avanzi, C. et al. Red squirrels in the British Isles are infected with leprosy bacilli. Science 354, 744–747 (2016).
Truman, R. W., Morales, M. J., Shannon, E. J. & Hastings, R. C. Evaluation of monitoring antibodies to PGL-I in armadillos experimentally infected with M. leprae. Int J Lepr Other Mycobact Dis 54, 556–559 (1986).
Oliveira, I. V. P. de M., Deps, P. D. & Antunes, J. M. A. de P. Armadillos and leprosy: from infection to biological model. Rev Inst Med Trop Sao Paulo 61,
Truman, R. W. et al. Probable zoonotic leprosy in the southern United States. N Engl J Med 364, 1626–1633 (2011).
Deps, P., Antunes, J. M., Santos, A. R. & Collin, S. M. Prevalence of Mycobacterium leprae in armadillos in Brazil: A systematic review and meta-analysis. PLoS Negl Trop Dis 14, (2020).
Deps, P. D. et al. Contact with armadillos increases the risk of leprosy in Brazil: a case control study. Indian J Dermatol Venereol Leprol 74, 338–342 (2008).
Thomas, D. A., Mines, J. S., Thomas, D. C., Mack, T. M. & Rea, T. H. Armadillo exposure among Mexican-born patients with lepromatous leprosy. J Infect Dis 156, 990–992 (1987).
Schmitt, J. V. et al. Armadillo meat intake was not associated with leprosy in a case control study, Curitiba (Brazil). Mem Inst Oswaldo Cruz 105, 857–62 (2010).
Deps, P. D. et al. Aspectos epidemiológicos da transmissão da hanseníase em relação a exposição ao tatu. Hansenologia Internationalis (Online) 28, 138–144 (2003).
Kerr-Pontes, L. R. S. et al. Socioeconomic, environmental, and behavioural risk factors for leprosy in North-east Brazil: results of a case-control study. Int J Epidemiol 35, 994–1000 (2006).
da Silva, M. B. et al. Evidence of zoonotic leprosy in Para, Brazilian Amazon, and risks associated with human contact or consumption of armadillos. PLoS Negl Trop Dis 12, e0006532 (2018).
Clark, B. M. et al. Case-control study of armadillo contact and Hansen’s disease. The American journal of tropical medicine and hygiene 78, 962–7 (2008).
Filice, G. A., Greenberg, R. N. & Fraser, D. W. Lack of observed association between armadillo contact and leprosy in humans. The American journal of tropical medicine and hygiene 26, 137–9 (1977).
Kerr, L. et al. Human-armadillo interaction in Ceara, Brazil: Potential for transmission of Mycobacterium leprae. Acta Trop 152, 74–79 (2015).